Erster Teil – Die Reise 
Floß am Ufer des Enborne (März 2004)
Ihren Anfang nimmt die Geschichte damit, dass der schmächtige junge
Rammler Fiver seinem größeren Bruder Hazel von seiner apokalyptischen
Vision der bevorstehenden Zerstörung ihrer Heimat, dem behaglichen
Sandleford-Gehege, erzählt und ihn drängt, es so schnell wie möglich zu
verlassen. Zuerst zögert Hazel zwar, aber nach einer ergebnislosen
Unterredung mit dem Oberkaninchen Threarah brechen die beiden zusammen
mit neun anderen besorgten oder unzufriedenen Gehegebewohnern auf, um
eine neue Heimat zu suchen. Zu diesen gehört auch Bigwig, ein Mitglied
der „Owsla“ von Sandleford (eine zumeist
militärisch ausgerichtete Organisation innerhalb eines Geheges, die direkt dem
Oberkaninchen unterstellt ist). Weitere Mitglieder der Gruppe sind
Blackberry, Buckthorn, Dandelion, Pipkin, Silver und die im Verlauf der
Geschichte eher unauffällig bleibenden Acorn, Hawkbit und Speedwell.
Zahlreiche Gefahren, die von
natürlichen Feinden und den Unbilden der
Natur und des
Wetters ausgehen, stellen die unerfahrenen
Flüchtlinge immer wieder vor große Herausforderungen. Nach der Überquerung des
Flusses Enborne auf einem
Floß und dem Marsch durch ein kaum Schutz bietendes
Heidekrautfeld stoßen sie auf ein
idyllisch gelegenes Gehege gut genährter Kaninchen, die Hazel und seinen
Gefährten das Angebot machen, sie bei sich aufzunehmen. Die Kaninchen um
Cowslip weisen nicht das raue, urtümliche Verhalten wilder Kaninchen
auf und haben eine
melancholisch geprägte Kultur entwickelt, die im scharfen Gegensatz zur ursprünglichen
Mythologie der Kaninchen um ihren gewitzten Stammvater, El-ahrairah, steht. Fiver
warnt seine Gefährten, dass etwas nicht stimme, aber diese hören zuerst
nicht auf ihn.
Wie sich jedoch später zeigt, haben die Gehegebewohner einen sprichwörtlichen
Pakt mit dem Teufel geschlossen, der in verschlüsselter Form auch in ihrer
Poesie thematisiert wird: Zwar sorgt ein
Mensch für das leibliche Wohl der Kaninchen, indem er sie mit
Futter versorgt und vor Feinden wie
Füchsen schützt, aber dafür tötet er immer wieder einzelne Kaninchen durch ausgelegte
Drahtfallen.
Nachdem Bigwig in eine derartige Falle gerät und fast getötet wird,
machen sich die Flüchtlinge auf den Weg zu dem in südlicher Richtung
gelegenen Hügel Watership Down, der von Fiver als neue Heimat auserkoren
wurde. Strawberry, dessen Weibchen Nildro-hain vor kurzem getötet
wurde, schließt sich der Gruppe an.
Zweiter Teil – Watership Down 
Die Nuthanger Farm (März 2004)
Nach einer mehr als drei Kilometer langen Wanderung erreichen die
Helden schließlich den Watership Down, wo sie bald damit beginnen, einen
eigenen Bau anzulegen um so den Grundstein für ein eigenes Gehege zu
legen. Unterdessen stoßen sie überraschend auf Holly, den ehemaligen
Hauptmann der Owsla von Sandleford, der die abtrünnigen Owslamitglieder
Bigwig und Silver ursprünglich wegen
Meuterei verhaften sollte. Ihm zur Seite steht sein Freund Bluebell, der fortan
versucht, seine Gefährten in scheinbar aussichtslosen Situationen mit
schlechten
Witzen aufzuheitern. Sie erzählen ihnen von der schrecklichen Zerstörung des heimatlichen Baus, der neuen
Häusern weichen musste. Fast alle Kaninchen seien dabei von Bauarbeitern durch den Einsatz von
Giftgas getötet worden. Fivers Befürchtungen haben sich also bewahrheitet. Später schließen die Kaninchen
Freundschaft mit der
Lachmöwe Kehaar, indem sie das am
Flügel verletzte Tier gesund pflegen.
Erst jetzt fällt den Flüchtlingen auf, dass es sich bei ihnen ausschließlich um Rammler handelt und ihr Gehege ohne
Zibben über kurz oder lang dem Untergang geweiht ist. Nach einem
Erkundungsflug weist sie Kehaar auf ein großes Gehege einige Kilometer
südlich des Watership Downs hin. Anstatt jedoch mit den daraufhin
ausgesandten vier
Boten über das Überlassen einiger überzähliger Weibchen zu verhandeln, zwingt
sie das dortige Oberkaninchen General Woundwort dazu, sich dem
Efrafa-Gehege anzuschließen. Holly und den anderen Gesandten gelingt
zwar die Flucht, aber sie kehren ohne Weibchen nach Watership Down
zurück.
In einem Intermezzo gelingt es wenigstens einem von Hazel angeführten
Kommando, drei
Hauskaninchen aus der nahe gelegenen Nuthanger
Farm zu entführen, darunter zwei Zibben. Hazel wird dabei angeschossen und
von seinen Gefährten anfänglich für tot gehalten, von Fiver aber am
nächsten Tag lebend in einem Abflussrohr entdeckt. Weil dies jedoch
nicht ausreicht um das langfristige Überleben des Geheges zu sichern,
machen sich anschließend fast alle Gruppenmitglieder auf das gefährliche
Unterfangen, einige Weibchen aus Efrafa zu entführen.
Dritter Teil – Efrafa 
Lachmöwe
General Woundwort, der Gründer des Efrafa-Geheges, wird ob seiner
legendären Kampfkraft respektiert und gefürchtet. Um sein Volk vor
Feinden zu schützen, hat er ein
totalitäres Gesellschaftssystem installiert, das auf der ständigen
Überwachung aller Untertanen basiert, die dazu unter anderem mit speziellen
Markierungen versehen werden. Obwohl der Kaninchenbau inzwischen
überfüllt ist und viele der gestressten Weibchen keine eigenen Kinder
mehr bekommen können, sind Ausbruchsversuche streng verboten.
Um einen aussichtslosen Kampf gegen die zahlenmäßig weit überlegenen Gegner zu vermeiden, gibt sich der als
Spion auserkorene Bigwig als wandernder Junggeselle aus, der Anschluss an ein
Gehege sucht. Aufgrund seiner Kampfkraft erhält er tatsächlich eine
Stelle in der Owsla von Efrafa und kann in der Folgezeit einige Weibchen
um die Anführerin der
Rebellinnen,
Hyzenthlay, davon überzeugen, einen Ausbruchsversuch mit ihm zu wagen.
Woundwort vereitelt jedoch eher zufällig den ersten Ausbruchsversuch,
indem er Bigwig im entscheidenden Moment anspricht und zu einer
Unterhaltung zu ihm bittet. Die vorlaute junge Zibbe Nelthilta verrät
schließlich sogar das geplante Ansinnen, aber gleichzeitig gelingt
Bigwig während eines schweren
Gewitters zusammen mit zehn Weibchen und Blackavar die Flucht.
Weil er trotz seiner Fähigkeiten als Spurenleser nicht in die Owsla
von Efrafa aufgenommen wurde, unternahm Blackavar einen Monat zuvor
einen gescheiterten Ausbruchsversuch, woraufhin er zur
Abschreckung anderer unzufriedener Gehegebewohner
gefoltert wurde. Um den dem Tode geweihten Gefangenen nicht zurücklassen zu müssen, änderte der großes
Mitleid mit ihm empfindende Bigwig seinen ursprünglichen Plan und riskierte
beim Angriff auf dessen Wächter sogar das Scheitern des Plans. In der
anschließenden
Verfolgungsjagd werden Bigwig und seine zu ihm gestoßenen Gefährten im Kampf gegen die
Verfolger um General Woundwort tatkräftig von Kehaar unterstützt.
Vierter Teil – Hazel-rah 
Hypothetischer Standort des Kaninchenbaus von Watership Down (März 2004)
Nach einer riskanten Bootsfahrt auf dem Fluss
Test erreichen schließlich alle Gruppenmitglieder bis auf zwei auf dem Weg
verstorbene Weibchen den Kaninchenbau in Watership Down. Sie werden
jedoch von einer
Patrouille des auf
Rache sinnenden Woundwort entdeckt, der anschließend mit mehr als zwei
Dutzend seiner besten Kämpfer einen vernichtenden Angriff auf das Gehege
von Watership Down startet. Gerade noch rechtzeitig werden dessen
Bewohner von einer
Feldmaus, die von Hazel im zweiten Teil vor einem
Turmfalken gerettet wurde, gewarnt, so dass sie zur Verbesserung der
Verteidigungsmöglichkeiten die Zugangslöcher des Baus zum Einsturz
bringen können. In einem dramatischen Zweikampf gelingt es Bigwig,
General Woundwort schwer zu verletzen; die übrigen Angreifer werden kurz
darauf vom
Hofhund der Nuthanger Farm verjagt, der von einer von Hazel angeführten
dreiköpfigen Gruppe zum Kaninchenbau geführt wurde. Hazel wird dabei von
einer
Katze angefallen, die Bauerstochter Lucy rettet ihn aber noch rechtzeitig aus
deren Klauen und setzt ihn nach einer Untersuchung beim
Tierarzt wieder aus.
Groundsel, Thistle und drei weitere Mitglieder der Owsla von Efrafa
schließen sich nach dem fehlgeschlagenen Angriff dem Gehege von
Watership Down an, von den anderen Angreifern kehren nur sechs oder
sieben lebend nach Efrafa zurück. Woundworts Verbleib nach der
Auseinandersetzung mit dem Hund bleibt unklar, er geht jedoch in die
Kaninchen
folklore ein, indem Mütter ihre unartigen Kinder fortan davor warnen, dass sie
der „General“ hole, wenn sie weiter unartig seien. Nach dem Sieg der
Verteidiger kommt es zum
Friedensschluss zwischen Watership Down und dem unter neuer Führung stehenden Efrafa.
Groundsel steigt später sogar zum ersten Oberkaninchen des auf halbem
Weg zwischen den beiden Hauptbauten gelegenen neu gegründeten Geheges
auf.
In einem emotionalen Schluss nach dem letzten regulären Kapitel des
Buches wird der alt gewordene Hazel, dessen Abenteuer selbst zur Legende
geworden sind, nach seinem Tod von El-ahrairah dazu eingeladen, in
seine Owsla einzutreten. Dass es sich dabei eindeutig um El-ahrairah und
nicht etwa um ein Owslamitglied oder gar den
"Sonnengott" Frith handelt, wie teilweise behauptet wird,
beweisen die zwei folgenden Textauszüge: „[Frith im Gespräch mit
El-ahrairah:] Aber da wir gerade von Geschenken sprechen, ich habe dir
ein paar Kleinigkeiten mitgebracht. Ein Paar Ohren, einen Schwanz und
Barthaare. Du magst die Ohren zuerst etwas seltsam finden. Ich habe
etwas Sternenlicht hineingetan“ und „Dann sah er [Hazel], daß die Ohren
des Fremden in einem schwachen silbernen Schein in der Dunkelheit
leuchteten“.
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